Depuis la Cour d'Honneur du Palais des Papes, en Avignon, où furent données les premières représentations, le Festival s'est déployé dans une vingtaine d'autres lieux. Son impact a progressivement attiré un nombre croissant de compagnies venant s'y produire spontanément. Depuis 1982, on distingue le festival officiel (Festival In) des autres représentations (Festival Off).

Le festival se déroule habituellement pendant les trois dernières semaines de juillet. Pendant cette période la ville est totalement métamorphosée et chaque lieu pouvant accueillir une trentaine de personnes est prétexte à monter une scène de théatre !