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Né dans un milieu aisé, il suit son père, ingénieur des travaux publics, au Mexique, à Cuba et aux Bahamas, après le divorce de ses parents . Il rentre à New-York à l'âge de 15 ans pour vivre auprès de sa mère, pianiste, et termine ses études en 1925. Il écrit son premier roman, Chef d'accusation en 1935, influencé par l'œuvre de Francis Scott Fitzgerald. Il est engagé à Hollywood pour travailler sur l'adaptation de Les enfants du Ritz, paru en 1927. Il se marie en 1930, mais cette union est un échec, il vit chez sa mère, dans la solitude. Jusqu'en 1940, les éditeurs refusent de publier ses livres, il publie dans les « pulps » près de trois cent cinquante nouvelles. Il connait le succès à partir de 1940, avec La mariée était en noir. En 1949, il reçoit un Edgar, prix de l'Association des Mystery Writers of America, et en 1953, le prix de littérature policière en France. Sa mère meurt en 1957, il s'isole de plus en plus, sombre dans l'alcoolisme. Il est amputé d'une jambe atteinte de gangrène. Il meurt d'une attaque en 1968.
De nombreux metteurs en scène ont porté les œuvres à l'écran de ce maître du suspense, notamment Alfred Hitchcock pour Fenêtre sur cour, d'après une nouvelle, et François Truffaut pour La sirène du Mississipi et La mariée était en noir. William Irish a également écrit des récits fantastiques. Il a aussi écrit sous le pseudonyme de George Hopley et sous son vrai nom. Quelques œuvres de William Irish sont parues en France dans la collection Série blême de Gallimard.